1925年5月，列宁格勒（斯大林将圣彼得堡改名为列宁格勒）当地钢铁工人组建了一支足球队，在早期主要在地区比赛混迹。1940年，球队又改名为泽尼特（宙斯之意）。1944年，二战时的泽尼特首次取得前苏联国家杯，打破了莫斯科人对这项赛事的垄断。
接下来三十多年间，泽尼特没能获得任何荣誉，联赛最好成绩只是第四。直到1978年，一位精力充沛、雄心勃勃的教练莫罗佐夫接管团队。1983年，莫洛佐夫被萨德林取代。1984年，泽尼特打入国家杯决赛，但在加时赛输给了莫斯科迪纳摩，但这一年泽尼特获得了联赛冠军。
1986年，在夺得联赛第4后，泽尼特开始了长达十多年的落魄时代。泽尼特再次复兴是从1997年开始，萨德林暂时取代布索维茨，打入俄罗斯杯半决赛。1999年，泽尼特赢得俄罗斯杯。2001年，传奇教练莫罗佐夫重新执掌球队。2002年5月，泽尼特打入俄罗斯杯决赛，但输给了莫斯科中央陆军。莫罗佐夫退休后，泽尼特成为俄罗斯第一家聘请外教的俱乐部。实验是成功的，同年泽尼特获得国家杯的银牌，并成为联赛杯冠军。2004年，经过两轮资格赛泽尼特获得了联盟杯小组赛资格。
2005年，泽尼特一度在各项赛事中创造19场不败，打入俄罗斯杯半决赛，但最终球队只列联赛第6。不过，这一年泽尼特历史上首次打入联盟杯1/4决赛阶段。2006年，俄罗斯天然气工业股份公司成为泽尼特主要股东，俱乐部得以加大财力投入，并在一年后夺得俄超冠军。2008年，尽管泽尼特联赛开局糟糕，但仍夺取了超级杯，并打入联盟杯决赛。
泽尼特在国内联赛的的最好成绩是1984年和2007年的联赛冠军，而在欧洲赛场上的最好成绩则是在2008年欧洲联盟杯打入决赛，击败格拉斯哥流浪夺得冠军。
 
俄超冠军：2007年。
俄罗斯杯冠军：1999年。
前苏联联赛冠军：1984年。
前苏联足协杯冠军：1944年。
欧洲联盟杯冠军：2008年。